Principales zoonosis transmitidas por insectos: aspectos ecoepidemiológicos y de salud pública.
PALABRAS CLAVE > Enfermedades > insectos > prevención > vectores > zoonosis
M. en C. MVZ., Enrique Salazar Grosskelwing.
Práctica privada: Vida Animal Misantla, Clínica Veterinaria.
Resumen
Las enfermedades transmitidas por vectores tienen gran importancia para la salud pública y animal. Los insectos involucrados como vectores biológicos en la transmisión de enfermedades son principalmente mosquitos, moscas de arena, moscas, pulgas y chinches. Estos vectores transmiten virus, bacterias, protozoos, céstodos y nemátodos.
Su distribución es muy amplia. Algunos insectos como los mosquitos y las moscas de arena se concentran en zonas tropicales y subtropicales. Sin embargo, han extendido sus fronteras en las últimas décadas, probablemente debido a la destrucción de las áreas naturales y el calentamiento global (Meshkat et al., 2015; Maia y Cardoso, 2015; Rodríguez-Calzadilla et al., 2016). Los géneros de mosquitos más importantes como vectores de enfermedades humanas y animales son Aedes, Culex, Anopheles y Uranotaenia (Halbach et al., 2017). Las moscas de arena son los vectores de la leishmaniosis, abarcan los géneros Phlebotomus en el viejo mundo, y Lutzomyia en las Américas (Rodriguez-Rojas et al., 2017). Las moscas hematófagas también participan como transmisores. Las moscas del género Simulium son los vectores de la oncocercosis (Katabarwa et al., 2014).
P
or otro lado, se han descrito 238 géneros de pulgas, con 2374 especies, de las cuales 7 son consideradas las especies sinantrópicas más importantes: Pulex irritans, Ctenocephalides felis felis, Ctenocephalides canis, Xenopsylla cheopis, Nosopsyllus fasciatus, Echidnophaga gallinacea y Tunga penetrans. Estos vectores se han hallado en regiones donde no habitaban, así como parasitando hospedadores que no solían infestar (Bitam et al., 2010).
Las chinches transmisoras de la tripanosomosis americana, conocidas como chinches besuconas, se limitan a tres géneros de triatominos hematófagos: Triatoma, Panstrongylus y Rhodnius (Pérez-Molina y Molina, 2017).
En el presente trabajo se describen las principales enfermedades, humanas y animales, transmitidas por insectos, así como algunas estrategias de prevención enfocadas en el control de estos vectores.
Dirofilariosis
Es una enfermedad canina de transmisión vectorial provocada por nemátodos del género Dirofilaria, perteneciente a la clase Spirurida, superfamilia Filaroidea. Los vectores son mosquitos del género Culicoides, Aedes, Culex y Anopheles (Basset y Sauguet, 2016).
Dirofilaria immitis es el parásito causante de la enfermedad del gusano del corazón, condición cardiopulmonar canina que en muchos casos requiere tratamiento de por vida. Dirofilaria repens provoca en el perro algunos trastornos dermatológicos asociados a la localización del parásito en nódulos subcutáneos, aunque el perro parasitado se mantiene asintomático regularmente (Mircean et al., 2017).
Dirofilaria repens se ha diseminado más rápido que D. immitis, especialmente en Europa, donde cobra cada vez mayor importancia debido a su carácter zoonótico (Mircean et al., 2017). Puede migrar a través de tejidos en humanos y alojarse en el tejido subcutáneo.
Algunos autores afirman que esta zoonosis está en expansión debido a que el calentamiento global provee mejores condiciones ambientales para los vectores en áreas donde no eran endémicos (Rodríguez-Calzadilla et al., 2016).
La parasitosis incidental por D. immitis también afecta al tejido subcutáneo en humanos, pudiendo provocar nódulos donde se aloja el parásito. Igualmente, afecta el tejido pulmonar. Se presentan nódulos pulmonares, muchas veces únicos, que deben diferenciarse de otras enfermedades como tuberculosis, micosis y neoplasias (Vezzani et al., 2006).
La seroprevalencia en perros es muy variable, depende de la región y condiciones en las que los animales se encuentran. Así, en Quintana Roo, Tamaulipas, Nuevo León y Yucatán, reportan una seroprevalencia de 40, 44, 13.5 y 6.5 % respectivamente (Bolio-González et al., 2011). Muchos autores creen que la parasitosis humana por D. immitis está subdiagnosticada y que, en algunas áreas, la seroprevalencia humana puede ser tan elevada como a la canina (Vezzani et al., 2006).
Dipilidiosis
La enfermedad es provocada por céstodos de la clase Cyclophyllidea de la familia Dilepididae, la especie más representativa de este grupo es Dipylidium caninum. Son transmitidos por medio de pulgas Ctenocephalides canis y Ctenocephalides felis, ocasionalmente por Pulex irritans y por piojos de perro Trichodectes canis. Los hospedadores definitivos son perros y gatos, aunque puede parasitar a muchos otros animales incluyendo al hombre. El parásito es de distribución mundial pero la parasitosis en el hombre es incidental. Se reportaron menos de 100 casos en humanos el siglo pasado, y en los últimos 20 años se han reportado 16 casos: 14 niños de 11 meses a 9 años de edad y 2 adultos de 40 y 41 años (García-Agudo et al., 2014).
La forma infectante del parásito se encuentra dentro del vector, una larva cisticercoide llamada Cryptocystis tricodectis. Normalmente el perro o gato se come a la pulga parasitada al rascarse, un humano lo hace al colectarla accidentalmente del suelo o de su mascota. La forma adulta comienza a desarrollarse dentro del intestino delgado del mamífero hasta alcanzar la madurez, donde desprende proglótidos grávidos con decenas de sacos ovígeros. Estos proglótidos son liberados en las heces y las pulgas ingieren los huevos en el medio ambiente. Debido a que una pulga puede alojar a varios parásitos, esta podrá transmitir más de un céstodo. El número de parásitos en el animal o humano dependerá de la cantidad de pulgas infectadas ingeridas y de parásitos dentro de cada pulga. Se han hallado desde 1 hasta 426 parásitos en perros (Neira et al., 2008).
La mayoría de los casos en humanos son asintomáticos, pero en algunas ocasiones se puede presentar diarrea y dolor abdominal. El tratamiento es prazicuantel por vía oral, 10-20 mg/kg en dosis única. El parásito muere regularmente 24 horas después de la administración del fármaco (García-Agudo et al., 2014).
Leishmaniosis
Los agentes etiológicos de la leishmaniosis son protozoos de la familia Trypanosomatidae, género Leishmania, compuesto a su vez por dos subgéneros: Leishmania y Viannia. Los vectores de este parásito son las moscas de arena, dípteros de la familia Psychodidae (WHO, 2017).
Esta enfermedad se encuentra ampliamente distribuida en el mundo excepto en la Antártida. Sin embargo, puede ser muy distinto su comportamiento entre regiones. Algunas especies de Leishmania son antropozoonóticas, como L. donovani o L. tropica, causantes de la leishmaniosis visceral (LV) y cutánea (LC) respectivamente, en el Norte de África y el Medio Oriente, donde el humano es el reservorio del parásito (WHO, 2017).
En otros casos, los principales reservorios son animales silvestres o domésticos. Por ejemplo, la LC y LV en México, donde L. mexicana se mantiene en reservorios silvestres, como algunos ratones selváticos (Roque y Jansen, 2014), y L. infantum parasita al perro doméstico sin provocar enfermedad en el 90% de los animales infectados (Rosete-Ortíz et al., 2011; Martínez et al., 2016). Desde sus reservorios, la enfermedad puede ser transmitida a los humanos por medio de los vectores.
Los vectores involucrados en la transmisión de LV y LC en México son: Lutzomyia longipalpis para L. infantum y Bichromomyia olmeca (antes Lu. olmeca olmeca), Lu. cruciata y Lu. shanonni para L. mexicana. Aunque Lu. longipalpis es un vector permisivo para L. mexicana y puede participar activamente en su transmisión (Akhoundi et al., 2016).
Los síndromes en humanos son muy variados y se presentan en función de la especie del parásito, el zimodema, el estado inmunitario del animal o humano infectado y de la predisposición genética para desarrollar la enfermedad. Se identifican cuatro principales: síndrome cutáneo, mucocutáneo, visceral o Kala-azar y post Kala-azar (Felipe et al., 2011).
El síndrome cutáneo no compromete la vida y puede ser localizado, el cual responde bien al tratamiento, o generalizado, donde la curación es más complicada.
El síndrome mucocutáneo es más agresivo y puede afectar mucosas de garganta y nasofaringe, su curación es difícil. El síndrome visceral compromete varios órganos como hígado, riñones, bazo y médula ósea, si no se trata oportunamente la mayoría de los casos conducen a la muerte (CENAPRECE, 2015). El síndrome post Kala-azar, o leishmaniosis dérmica post Kala-azar (LDPK), es el menos frecuente y se presenta en pacientes que han enfermado de LV años antes. Es una recidiva del parásito y afecta principalmente la piel (WHO, 2017).
Existen pocos estudios sobre la epidemiología de la enfermedad en perros en México. En Quintana Roo, López-Céspedes (2013) reporta una seroprevalencia de 4.6, 9.2 y 16.3 % para L. braziliensis, L. infantum y L. mexicana. En el mismo estado, se determinó una frecuencia de seropositividad de 7.5 % para L. infantum mediante la prueba de inmunofluorescencia indirecta (IFI) (Salazar-Grosskelwing et al., 2020).
La leishmaniosis se encuentra clasificada en el grupo tres del acuerdo mediante el cual se enlistan las enfermedades y plagas de los animales exóticas y endémicas de notificación obligatoria en los Estados Unidos Mexicanos publicado en el Diario Oficial de la Federación (DOF, 2018).
Tripanosomosis americana
El agente etiológico fue reportado por primera vez en 1909 por el Dr. Carlos Chagas. Se trata de una enfermedad compleja provocada por un protozoo de la familia Trypanosomatidae, de la especie Trypanosoma cruzi. El investigador determinó que el parásito se transmitía a través de las deyecciones de un triatomino hematófago. Actualmente se sabe que también puede ser transmitida por alimentos o agua contaminados con el protozoo, mediante transfusión sanguínea, trasplante de órganos, vía transplacentaria y por accidentes laboratoriales (López-Céspedes, 2013).
Una vez que el protozoo es defecado por la chinche e introducido al organismo de su nuevo hospedador mediante el rascado, o la chinche infectada es ingerida por el hospedador, los tripomastigotes metacíclicos son fagocitados por macrófagos, donde pasan a la fase de amastigote. Dentro de los macrófagos, los amastigotes se reproducen por fisión binaria y dan lugar a un gran número de protozoos que regresan a la forma de tripomastigote para circular en la sangre (López-Céspedes, 2013). Esta es la fase aguda de la enfermedad, ocurre 10 a 14 días después de la inoculación del parásito y frecuentemente pasa inadvertida. Algunas veces el paciente cursa con fiebre, malestar, mialgia, dolor de cabeza, astenia y anorexia.
La letalidad en esta fase es baja, la muerte ocurre en menos del 5 % en niños menores de 2 años (Niola et al., 2008). Sin embargo, en perros jóvenes la letalidad suele ser alta (Salazar-Grosskelwing, 2020). Si la chinche se alimenta de sangre con tripomastigotes circulando, podría infectarse y el ciclo continúa en el vector. Aquí se desarrolla la fase de epimastigote que madura hacia la fase infectante, el tripomastigote metacíclico (López-Céspedes, 2013). Los amastigotes son la única forma del parásito que se reproduce en el hospedador vertebrado, y tienen especial afinidad por las células mesenquimales (Pérez-Molina y Molina, 2017).
La infección crónica es la causante de los síndromes más graves en humanos. Después de 10 a 30 años, algunos pacientes desarrollan enfermedad cardíaca o gastrointestinal (Pérez-Molina y Molina, 2017).
El síndrome más común es la cardiomiopatía chagásica, que se desarrolla en un 20 a 30% de los pacientes humanos infectados. Durante esta etapa los pacientes puede presentar insuficiencia cardíaca, arritmias y embolismo arterial o venoso (Marín-Oyaga et al., 2016).
A pesar de que la enfermedad no está comprendida del todo, hay un consenso respecto a que la presentación de los síntomas cardíacos está relacionada tanto a la persistencia del parásito en los tejidos como a la propia respuesta inmunitaria del hospedador. La muerte súbita es la forma más común de muerte en pacientes con cardiomiopatía chagásica, seguida de la muerte por insuficiencia cardíaca y tromboembolismo (Pérez-Molina y Molina, 2017).
El síndrome gastrointestinal es menos común, se presenta en el 10 a 21 % de los pacientes infectados y ocurre con mayor frecuencia en el cono sur de Sudamérica. Se puede presentar megaesófago, con signos como reflujo gastroesofágico y regurgitación, el cual incrementa el riesgo de padecer cáncer. También se puede presentar megacolon, con dilatación de la cavidad colónica y signos como constipación (que puede dar origen a un fecaloma), vólvulo o isquemia intestinal. La afección colónica no parece incrementar el riesgo de cáncer (Pérez-Molina y Molina, 2017).
En el sureste mexicano, el vector del parásito es Triatoma dimidiata (Figura 1), y uno de sus principales reservorios es la zarigüeya Didelphis virginiana (Ruiz-Piña y Cruz-Reyes, 2002). Esta relación natural es muy antigua, existe desde mucho antes de que la zarigüeya se acercara a las poblaciones humanas en busca de comida. El vector también ha adoptado un comportamiento sinantrópico, adaptándose a vivir alrededor de las viviendas. Por otro lado, los animales domésticos, especialmente perros y gatos, se introducen con frecuencia al medio ambiente donde reservorios y vectores cohabitan, se pueden infectar por la vía oral y llevar el patógeno a los asentamientos humanos (Coura y Borges-Pereira, 2010). Estas relaciones ecológicas y la adaptación del parásito a la vida peridoméstica favorecen su transmisión al hombre.
Figura 1. Triatoma dimidiata. Insecto vector transmisor de la enfermedad de Chagas. Ejemplar adulto hallado en Misantla, Veracruz (Fotografía propiedad del autor).
En perros de Veracruz, se reportó una seroprevalencia de 9.5 % (Ruiz-Aguilar, 2015). Por otro lado, en un estudio en Quintana Roo, se determinó una frecuencia de infección mediante la prueba de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) del 42.5 % en perros con signos clínicos de enfermedad sistémica (Salazar-Grosskelwing et al., 2020).
Bartonelosis
La bartonelosis es una infección que ha acompañado a la humanidad durante más de 4 mil años. Hay evidencia paleontomicrobiológica de la presencia de Bartonella quintana en restos humanos que datan del 2’000 a. C., este hallazgo representa el antecedente más antiguo que se haya tenido de una enfermedad humana de transmisión vectorial. Además, se ha estudiado la presencia de restos moleculares de la bacteria Bartonella henselae en humanos durante los últimos siglos. Hay una relación entre brotes epidémicos y periodos de guerra o hambruna. También hay evidencia molecular de la presencia de la bacteria en gatos desde el S. XIII. La relación entre las especies involucradas, hospedadores y vectores, y la bacteria a lo largo de la historia, demuestran que se debe tener seria consideración sobre la probable reemergencia de esta zoonosis (Fournier et al., 2015).
Bartonella henselae, B. quintana y B. bacilliformis son las tres especies que afectan al humano, aunque se han descrito síntomas relacionados con otras especies.
La severidad de los signos dependerá de la especie causante y del estado inmunitario del paciente infectado (Angelakis y Raoult, 2014). Bartonella henselae es el agente causal de la “enfermedad por rasguño de gato”, la cual se transmite entre gatos por medio de la pulga Ctenocephalides felis. No se ha documentado la transmisión directa entre humanos. Hay una seroprevalencia importante tanto en gatos como en humanos. Estados Unidos reporta del 15 al 44 % de gatos positivos, Singapur 47.5 %, Francia 36 %, Chile 85.6 % y Argentina 11.9 %. Canadá reporta una seroprevalencia de 15 a 18.5 % en niños y en Colombia del 30 % en adultos (Armitano et al., 2018).
Müller et al. (2016) encontraron 2.1% de larvas de garrapatas Ixodes ricinus de Austria positivas a Bartonella spp. mediante PCR, pero no hallaron una correlación de infección por la bacteria con la exposición a la garrapata en cazadores de la misma región. El papel de la garrapata como probable vector no es claro.
La infección se transmite de gatos a humanos cuando ocurre un arañazo y la barrera cutánea se rompe. Pueden presentarse síntomas generales como fiebre, malestar, anorexia y linfadenopatía unilateral dentro de los 3 a 14 días después de la inoculación. La herida se torna roja y dolorosa, puede aparecer un exudado purulento. Normalmente es una enfermedad autolimitante y puede durar desde pocas semanas hasta algunos meses. Sin embargo, dependiendo del estado inmunitario de la persona afectada, puede tornarse más severa y provocar encefalitis, neurorretinitis, endocarditis y angiomatosis (O’Neil, 2018).
El tratamiento dependerá de la severidad del síndrome. La combinación de doxiciclina con gentamicina es la más recomendada para la infección clásica y cuando se presenta endocarditis. Pero cuando se trata de bacteriemia por B. bacilliformis el tratamiento de elección es clindamicina. Si se presentan lesiones angioproliferativas se recomienda el uso de eritromicina (Angelakis y Raoult, 2014).
Fiebre Occidental del Nilo
La enfermedad es provocada por un arbovirus de la familia Flaviviridae, el virus del Nilo Occidental, el cual fue aislado por primera vez en 1937 en Uganda. En 1999 fue traído a las Américas entrando por Estados Unidos, donde causó 64 casos de encefalitis en humanos y 7 muertes (Pallares y Winokur, 2017).
Actualmente la enfermedad se encuentra distribuida en nuestro continente desde Canadá hasta Venezuela. Los brotes se pueden presentar principalmente en las zonas de rutas de aves migratorias. La enfermedad puede afectar a humanos y caballos, las aves son el reservorio y es transmitida mediante su vector, un mosquito del género Culex (OPS/OMS, 2014). El ciclo es mantenido entre los mosquitos y las aves, la enfermedad humana es el resultado de un derrame enzoótico (Ciota, 2017).
Los mosquitos Culex pipiens son los responsables de la transmisión, esta especie cuenta con seis biotipos indistinguibles morfológicamente, pero que varían en comportamiento, reproducción y preferencias alimenticias. Los biotipos de importancia en nuestro continente son Cx. pipiens pipiens y Cx. pipiens molestus.
Mientras que el primero vive en zonas poco urbanizadas alimentándose de aves, como el petirrojo americano, el gorrión común y algunos córvidos (Ciota, 2017), el segundo habita zonas urbanas y tiene preferencia por los humanos (Chordá Olmos, 2014).
Los humanos y caballos son hospedadores incidentales. La mayoría de estos no enferma al infectarse. En humanos, la enfermedad se presenta en aproximadamente el 20 % de los infectados, con signos similares a la gripa. Únicamente el 1 % de los casos presenta afección del sistema nervioso. Cerca del 50 % de los pacientes con enfermedad neurológica queda con secuelas persistentes o desarrolla enfermedad renal crónica (Saxena et al., 2017).
Los caballos se infectan después de la picadura del vector, pero no participan en la transmisión, presentan un bajo nivel de viremia que resulta insuficiente para continuar con el ciclo de la enfermedad. Este breve periodo de viremia ocurre 3 a 15 días después del inicio de la infección y dura de 4 a 6 días. La seroconversión ocurre de 5 a 7 días después de la inoculación del virus. Similar al caso de los humanos, sólo el 10 % de los caballos infectados se enferma. Los signos clínicos son inespecíficos y comienzan con fiebre, depresión, anorexia y cólicos. Si el virus alcanza el sistema nervioso, el animal presenta encefalitis con signos como ataxia, fasciculaciones musculares, debilidad de las extremidades y postración. El diagnóstico en estos animales se realiza regularmente con pruebas de ELISA para la detección de IgM (Barros et al., 2017). Mediante este método Ortiz-Esquivel et al. (2021) reportaron una serofrecuencia de 4.3 % en caballos de Yucatán.
Esta enfermedad también pertenece al grupo tres en el acuerdo mediante el cual se enlistan las enfermedades y plagas de los animales exóticas y endémicas de notificación obligatoria en los Estados Unidos Mexicanos (DOF, 2018).
Actualmente existe una vacuna monovalente para caballos (Cortese et al., 2013), aún no la hay para humanos.
Estrategias de prevención de la picadura del vector en animales y humanos
La transmisión de estas enfermedades está relacionada directamente con el acto, por parte de un vector artrópodo, de alimentarse de la sangre del hospedador (Otranto, 2018). Bloquear la picadura del vector es una de las formas más prácticas de prevenir una enfermedad de transmisión por insectos. La elección del insecticida depende de la biología del vector.
Las isoxazolinas son efectivas para prevenir la transmisión de enfermedades vectoriales en perros cuando la transferencia del patógeno es retardada, como el caso de las garrapatas. Sin embargo, la mayoría de los insectos que participan como vectores transmiten casi de inmediato al patógeno durante su picadura, para estos casos se requiere un insecticida que mate rápidamente al vector antes de que succione sangre, como lo hacen los piretroides (Schorderet-Weber et al., 2017).
La combinación de permetrina, uno de los piretroides más usados recientemente, con imidacloprid (insecticida neonicotinoide) posee un efecto sinérgico contra la picadura de las pulgas en perros. La combinación de fipronil y permetrina confiere protección contra la picadura de flebotominos hasta por 4 semanas. Collares impregnados con imidacloprid y flumetrina, o con deltametrina, proveen al menos 6 meses de buena protección contra la picadura de flebotominos (Miró et al., 2017).
La permetrina es un piretroide tóxico en gatos (Repetto Jiménez y Repetto Kuhn, 2013), no debe emplearse en esta especie. Hay insecticidas compuestos de uso tópico con un amplio margen de seguridad para gatos, uno de los más recientes contiene fipronil, metopreno, eprinomectina y prazicuantel (Tielemans et al., 2014).
En caballos, compuestos tópicos a base de cipermetrina han demostrado eficacia preventiva contra la picadura de mosquitos del género Culex y Aedes, aunque este período de protección es corto. A la semana se logra un 80 % de mortalidad en mosquitos que declina rápidamente hasta alcanzar el 50 % a los 35 días (Papadopoulos et al., 2010).
En algunos estudios se demuestra la eficacia contra la picadura de triatominos usando collares con deltametrina en perros (Reithinger et al., 2005) y solución de fipronil al 1 % en perros, aves y cabras con triatominos resistentes a la deltametrina (Gentile et al., 2004).
Los repelentes para mosquitos usados en humanos para prevenir su picadura y transmisión de patógenos se comercializan en forma de aerosol, loción, crema o gel. El más usado hasta ahora es el DEET seguido por el IR3535, la picaridina y los aceites esenciales (Tavares et al., 2018).
Discusión
La biodiversidad de especies, tanto de patógenos como vectores y reservorios, hace más difícil estandarizar protocolos insecticidas o repelentes. Además, los insectos chupadores de sangre generan resistencia constantemente contra los insecticidas empleados, lo que crea la necesidad del uso de insecticidas de nueva generación.
Se deben implementar medidas de manejo ambiental para reducir la densidad de vectores en los asentamientos humanos como la descacharrización y eliminación de depósitos de agua estancada en los hogares, especialmente de zonas afectadas por mosquitos. Y el empleo de trampas de luz durante la noche en los poblados donde hay focos epidémicos de leishmaniosis, ya que los flebotominos presentan fototropismo positivo (Martínez et al., 2016).
Se debe promover una cultura de tenencia responsable de mascotas. Es importante prevenir la infestación por pulgas en perros y gatos para evitar su establecimiento en el hogar. De la misma manera, tener un control adecuado de desparasitación interna. El programa de control de ecto y endoparásitos deberá estar diseñado de acuerdo con las necesidades locales.
No será el mismo manejo en zonas montañosas, clima templado o latitudes altas, que en zonas costeras o de selva neotropical media y baja.
El uso de ropa protectora, malla mosquitera en puertas y ventanas, y pabellones para camas y cunas es indispensable en zonas muy afectadas por los insectos voladores chupadores de sangre. Debido a las costumbres alimenticias de los mosquitos y flebotominos es especialmente importante proteger áreas de piel expuestas durante el atardecer y comienzo de la noche, con prendas de manga larga y gorros en el exterior de las viviendas.
El diagnóstico y manejo de estas zoonosis transmitidas por insectos es efectuado por médicos veterinarios y humanos, en ambas ramas de la medicina se requiere difusión de la información, tanto de datos ecoepidemiológicos como de la fisiopatología de la enfermedad. Es necesario promover la actualización en los profesionales de la salud humana y animal acerca de las enfermedades zoonóticas de transmisión vectorial desde la perspectiva de Una Sola Salud.
Conclusión
El manejo de las enfermedades transmitidas por insectos debe abordarse con un enfoque multidisciplinario e integral. Las medidas de control de estas enfermedades deberán perfilarse principalmente en la prevención de la transmisión del patógeno entre cualquiera de las partes que integran la comunidad de especies involucradas en su ciclo de vida y en el manejo ambiental pertinente.
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