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¿Qué sabemos del ciclo estral en burras?

 
PALABRAS CLAVE > Equus asinus > ciclo estral > estradiol > endocrinología > dinámica folicular

MVZ. Maricruz Díaz Durán.

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Clínica de Reproducción de Équidos -FMVZ-UNAM. Técnico Académico Asociado C.

Tiempo completo,coordinador del módulo de reproducción equina.

fmvzcre@gmail.com

 
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Summary

The donkey is a seasonal polyestrous species. The estrous cycle of the donkey has been little studied, but it is known that it is essentially very similar to that of the mare, therefore, two phases of the cycle can also be determined.

In the estrus phase, it is where the greatest follicular development will be observed, although there may be up to 2 waves; the primary wave is the one that will lead to ovulation, selecting a follicle that will grow around 2 to 3 mm/day, reaching a maximum diameter of 30 to 48 mm one day before ovulation. This stage is characteristic in the donkey for having a characteristic behavior where the movement of the mouth known as "gaping" is more representative. Regarding endocrinology, it is known that (IGF) is involved in follicular deviation and interacts with other hormones such as (FSH) and (LH) for follicular development and maturation. As for estradiol, it plays an important role in generating changes in the reproductive system, favoring receptivity to the male.

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The right-handed stage is where we have the corpus luteum (CL) as the main figure, this can have different appearances on ultrasound, sometimes showing a horizontal hyperechoic band or central circular shadow and in other cases, you can also see a hole central hypoechoic; in any of its forms it is considered a temporary gland that produces progesterone. Finally, luteolysis occurs between days 15 and 17 of the cycle, after the action of PGF2alpha destroying the CL. In donkeys, this hormone has not yet been described in detail in the estrous cycle.

 

Resumen

La burra es una especie poliéstrica estacional. El ciclo estral de la burra ha sido poco estudiado, pero se sabe que en esencia es muy similar al de la yegua, por lo tanto, también se pueden determinar dos fases del ciclo.

En la fase del estro, es donde se observará el desarrollo folicular mayor, aunque pueden existir hasta 2 oleadas; la oleada primaria es la que derivará en la ovulación, seleccionándose un folículo que crecerá alrededor de 2 a 3 mm/día, alcanzando un diámetro máximo un día antes de la ovulación de 30 a 48 mm. Esta etapa es característica en la burra por tener un comportamiento característico donde el movimiento de la boca conocido como “boqueo” es más representativo. En cuanto a la endocrinología se sabe que el (IGF) está involucrado en la desviación folicular e interactúa con otras hormonas como la (FSH) y (LH) para el desarrollo y maduración folicular. En cuanto al estradiol tiene un papel importante generando cambios en el aparato reproductor favoreciendo la receptividad al macho.

La etapa de diestro es donde tenemos como figura principal el cuerpo lúteo (CL), este puede llegar a tener distintas apariencias al ultrasonido, mostrándose en ocasiones con una banda hiperecoica horizontal o sombra circular central y en otros casos, también se puede ver un hueco hipoecoico central; en cualquiera de sus formas se considera una glándula temporal que produce progesterona. Finalmente, la luteólisis ocurre entre los días 15 y 17 del ciclo, después de la acción de la PGF2alfa destruyendo el CL, en burras esta hormona aún no ha sido descrita a detalle en el ciclo estral.

Introducción

Se estima que hay 116 millones de équidos (burros, caballos y mulas) en todo el mundo. La población de équidos está compuesta principalmente por 50.5 millones de burros, 57 millones de caballos y 7.9 millones de mulas. (Brooke., 2022)

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Las poblaciones de burros son las más vulnerables y están bajo presión. La creciente demanda de las pieles de burro está afectando negativamente a estos individuos a un ritmo alarmante. México tiene la población de équidos más grande del mundo, donde se estima una población actual de 3.284.347 de burros. Los animales de trabajo no tienen suficiente prioridad dentro de las políticas de los países, por lo tanto, no hay un buen financiamiento para la investigación, lo que hace difícil estudiar sus peculiaridades reproductivas y lograr su preservación. (Brooke., 2022)

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En general, se considera que la familia de los équidos tiene características reproductivas muy similares; la realidad es que existen grandes diferencias. (Li et al.,2021)

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La actividad reproductiva en burros a diferencia de las yeguas no depende de la estacionalidad, y esta no se ve afectada por la duración de las horas luz durante el día, 

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por lo tanto, el período entre ovulaciones se da de forma constante durante todo el año en la mayoría de los individuos de esta especie; al igual que la yegua el proceso de ovulación también se ve afectado por la latitud geográfica, genética, nutrición y otros factores ambientales. (Caniso et al., 2019).

Desarrollo

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Pubertad y estacionalidad en la burra.

La liberación de gametos viables acompañados por conducta de estro, comienza en las burras entre los 8 y los 24 meses de edad, dependiendo de la raza, estación del año, nutrición y salud; no obstante, aún bajo estas condiciones las burras no deben reproducirse antes de los 3 años (Carleton,2011).

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Anteriormente se creía que los burros presentaban su época ovulatoria de marzo a agosto (200 días) en forma muy similar a lo que ocurre en caballos y ponis (Equus caballus) (Ginter et al., 1987). y que la época anovulatoria tenía una duración aproximada de 165 días (McDonnell, 1998).

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Estudios recientes han catalogado a la burra como poliestrica no estacional, aunque como en las yeguas existe la probabilidad de que algunas de ellas dejen de ciclar, si tienen una pobre condición corporal, sobre todo en los meses de otoño e invierno. (Blanchard et al., 1999; Caniso et al., 2019).

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La mayoría de las yeguas muestran ciclos estrales estacionales, que están regulados por diferentes actividades del eje hipotálamo-pituitario-gonadal a través del mecanismo pineal-melatonina (Grubaugh et al., 1982; Kilmer et al., 1982). Sin embargo, los ciclos estrales en las burras se ven menos afectados por las estaciones según lo reportado por Li et al.,2021, donde observo una tasa más baja de ovulaciones (77,1%) en invierno y más alta (89,6%) en verano. En México en un estudio realizado con material de rastro de burras se encontró que durante los días con menos horas luz, existe mayor grado de desarrollo folicular que en yeguas. (Orozco et al, 1992).

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Comportamiento sexual

La organización social y el comportamiento de los burros silvestres fueron estudiados desde los años 50s, lo que contribuyó al conocimiento del comportamiento sexual de los burros domésticos, pero a pesar de estos estudios, todavía quedan muchas preguntas sin respuesta (Henry et al., 1998).

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El comportamiento sexual de los burros se caracteriza por una serie de actitudes específicas del macho y la hembra que son sustanciales e importantes para que ocurra la estimulación sexual. (Henry et al.,1998).  Los burros tienen un sistema social territorial. La composición del grupo, el tamaño, y las relaciones de dominio varían considerablemente entre las poblaciones estudiadas.

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Esta territorialidad también influye sobre el comportamiento sexual, ya que en los burros en vida libre el territorio es defendido por el macho sobre todo cuando las burras están en celo. (McDonnell, 1998).

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Varios aspectos de la conducta sexual tanto del macho y como de la hembra son exclusivos de los burros y son diferentes a los de los caballos. (McDonnell, 1998).

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Las burras presentan una conducta homotipica y heterotípica. (Henry et al.,1998). La manifestación externa de la receptividad sexual se produce después del estímulo visual y sobre todo con el contacto con el semental. Algunos de los signos de estro que pueden observarse son: eversión del clítoris, micción frecuente, chasquidos con la boca, bajan la cabeza con las orejas pegadas y dirigidas hacia atrás, extienden el cuello hacia adelante, separan los miembros posteriores, levantan la cola, muestran la zona perineal para permitir la monta y vocalizan llamando la atención del macho. (McDonnell, 1998).

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Es importante mencionar que el signo característico durante esta etapa es el movimiento de la boca conocido como “boqueo” (Imagen.1) (McDonnell,1998; Clayton et al., 1981), mientras que el espejeo, o eversión del clítoris característico de las yeguas, solo se presenta en el 20% de las burras en estro, un 67% muestran la elevación de cola y un 65% orinan al tiempo que levantan la cola. (McDonnell,1998; Henry et al.,1991). Cuando las burras se encuentran en grupos pueden mostrar signos similares a los de las vacas donde las hembras se pueden montar unas a otras e incluso mostrar signo de flehmen, (Caniso et al., 2019), la vocalización del macho, sin contacto visual, es suficiente para estimular a las burras a mostrar estos signos. (Henry et al.,1998). Durante el diestro las burras huyen del macho, no muestran la zona perineal y si el macho se acerca lo patean. Pueden vocalizar, gruñir y morder al semental. (McDonnell.,1998).

Imagen 1. Conducta homotipica en hembras de la especie Equus asinus. Se muestra comportamiento característico del estro; la burra que se deja montar es la que esta en celo.

 
 

Ciclo estral de la burra

Los ciclos estrales en las burras suelen ser más prolongados que en las yeguas, varía entre 23 y 26 días (Carleton,2001; McLean.,2010; Taberner et al.,2008; Miragaya et al.,2018; Diaz et al., 2017; Li et al.,2021) y también podemos clasificar los ciclos según la duración del intervalo ovulatorio en: cortos (21,2d) medios (23,9d) y largos (>26,2d). (Diaz et al, 2017). Al igual que en las yeguas, podemos definir 2 etapas, la primera donde se determina la fase folicular o estro con una duración

de 6 a 9 días (Boeta, 2008; Hagstrom., 2004), donde la ovulación ocurre de 24 a 36 hrs. antes de que finalice el estro (Pugh.,2002), y la segunda denominada diestro o fase lútea donde la glándula lútea tiene una vida media de 15 a 20 días (Carleton.,2011).

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L a d uración d el c iclo p uede e star d eterminada por la edad, ya que en las burras viejas se han reportado ciclos más prolongados que las burras más jóvenes. (Perez-Marin et al., 2016; Quaresma y Payan., 2015 ). De igual forma en la época de primavera, -verano, los ciclos pueden ser más cortos que en el periodo de otoño - invierno. (Caniso et al., 2019).

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Estro

Es el periodo que comprende desde la regresión del cuerpo lúteo hasta la ovulación con signos de receptividad sexual, aunque también se ha observado la presencia de estros silenciosos en un 7.7% de las burras según estudios realizados por McDonnell. (1998) y Henry et al., (1991). Esta fase es relativamente corta, representando el 20% del ciclo estral. (Senger.,2003).

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Durante este periodo ocurre el desarrollo folicular, donde algunos individuos pueden llegar a desarrollar hasta 2 oleadas foliculares, pero solo la oleada primaria es la que culmina con la ovulación; la ovulación ocurre en las últimas 24-48 horas antes de que terminen los signos de estro. La dominancia folicular se establece cuando los folículos tienen unos 20-25 mm de diámetro.  El crecimiento folicular promedio es de 2-4 mm por día y el diámetro del folículo ovulatorio puede variar según la raza hasta 44 mm de diámetro (Taberner et al.,2008; Quaresma et al.,2015; Diaz et al., 2017; Li et al.,2021). En cuanto a la palpación rectal el tracto reproductivo de las burras es proporcionalmente más grande que el de las yeguas, donde la evaluación del tracto es un desafío; anatómicamente el cérvix puede ser más delgado y alargado (Imagen 2), y tener la apreciación de que siempre existe cierto tono a la palpación, sin embargo, podemos percibir cambios de acuerdo con la etapa del ciclo estral, siendo ligeramente más laxo durante el estro. (Diaz.,2015). En la ultrasonografía la apariencia del tracto reproductivo se asemeja al de la yegua, con la excepción de que el edema uterino es menos pronunciado en burras. (Caniso et al., 2019).

Imagen 2. Aparato reproductor de la burra. Se muestra como protruye el cérvix sobre la vagina siendo este más delgado y alargado que el de la yegua.

 
 

Dinámica Ovárica

En el 60 % de los ciclos estrales de la burra se presenta una sola oleada folicular, mientras que el resto de los ciclos se presentan dos oleadas foliculares. (Conceicao et al., 2009). En las yeguas se conoce que la presencia de una o dos oleadas foliculares es responsable de la diferencia en la longitud del ciclo estral, pero en las burras esta condición aún no se ha determinado. (Derar y Hussein., 2011).

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El reclutamiento de los folículos se reporta que comienza con folículos de entre 11 y 20 mm de diámetro. El inicio de esta oleada comienza entre el día 7 y 9.6 post ovulación, un poco más tarde que en la yegua (6-7 días). (Conceicao et al., 2009; Ginther., 1993; Meira et al., 1995).

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La desviación ocurre aproximadamente 4 días después del reclutamiento, con el establecimiento de un folículo dominante que al momento de la desviación puede medir más de 21 mm. (Conceicao et al., 2009). Una vez seleccionado, el folículo dominante crece de 2 a 3 mm/día hasta la ovulación, sin embargo, en las burras catalanas o de raza grande los folículos crecen hasta 4 mm/día (Caniso et al., 2019), alcanzando un diámetro máximo un día antes de la ovulación de 30 a 48 mm. (Derar y Hussein., 2011).

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Por otro lado, Taberner et al., (2008) observo mayor frecuencia de ovulaciones en el ovario izquierdo (52.63%) en comparación con el ovario derecho (47.37%). También encontraron incidencia de ovulaciones dobles en un 42.45%, donde el 20.59 % se produjeron con intervalo de un día y el 26.47% en un intervalo de 2 días.

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En otros estudios se ha reportado la presencia de folículos anovulatorios en esta etapa, siendo sus características fisiológicas y morfológicas similares a las de las yeguas, con mayor incidencia durante el invierno (6,1%). (Li et al.,2021).

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Diestro o fase lútea

Esta es la etapa que va desde la ovulación hasta la regresión del cuerpo lúteo, y comprende el 80 % de la duración del ciclo estral. (Senger, 2003).

 
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En este periodo las burras ocasionalmente desarrollan folículos que llegan hasta un tamaño preovulatorio sin que el animal presente signos de estro. Es común encontrar folículos de entre 25 y 30 mm antes del inicio de la luteólisis. (Mckinon y Voss.,1993). En cuanto a la glándula lútea aumenta de tamaño alrededor de la ovulación 1.19 ± 0.07mm/día, alcanzando un diámetro máximo de 26.77 ± 1.28 mm en el día 13, disminuyendo posteriormente 1.75 ± 0.17mm/día hasta su regresión en el día 17. (Imagen 3). (Derar y Hussein., 2011). En la especie asina se ha determinado que el diámetro medio del cuerpo lúteo en el primer día después de la ovulación es de aproximadamente el equivalente al 77,7 % del tamaño del folículo preovulatorio. (Conceicao et al.,2009).

 

Imagen 3. Representación grafica del ciclo estral de la burra. Se muestran eventos como oleadas foliculares regresión del cuerpo lúteo y su relación con P4. Fuente: Clínica de Reproducción de Équidos -FMVZ-UNAM, 2015

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Imagen 4. Representación grafica del ciclo estral de la burra. Se muestran eventos como oleadas foliculares regresión del cuerpo lúteo y su relación con P4. Fuente: Clínica de Reproducción de Équidos -FMVZ-UNAM, 2015

 
 

El cuerpo lúteo es una glándula temporal que produce progesterona y de acuerdo con el momento en que se forma y a su estado de desarrollo, esta estructura se puede nombrar de diferentes maneras:

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  1. Cuerpo hemorrágico: que solo se observa ultrasonográficamente en un 50% de los équidos después de la ovulación. Corresponde a la reorganización de células dentro del coágulo que se forma al ovular el folículo.

  2. Cuerpo lúteo primario: Surge de la ovulación (simple o doble) durante el estro

  3. Cuerpo lúteo secundario: Surge de ovulaciones posteriores a la ovulación primaria (ovulación de diestro o durante la gestación).

  4. Cuerpo albicans: son los remanentes del cuerpo lúteo al final del diestro. (Ginther., 1992)

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En las burras el cuerpo lúteo puede llegar a tener distintas apariencias al ultrasonido, mostrándose en ocasiones con una banda hiperecoica horizontal o sombra circular central y en otros casos, también se puede ver un hueco hipoecoico central. (Caniso et al., 2019; Diaz.,2015) (Imagen 4).

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La luteólisis ocurre generalmente entre los días 15 y 17 del ciclo, después de la acción de la PGF2α. Se puede considerar que la luteólisis comprende dos procesos: uno funcional y otro estructural. La luteólisis funcional se refiere a la disminución rápida de la progesterona, mientras que la luteólisis estructural describe los eventos que conducen a la desaparición física del cuerpo lúteo, disminuyendo de tamaño y apareciendo después como una área esponjosa, firme y pequeña dentro del estroma del ovario. (Meidan.,1999).

 

Endocrinología del cilco estral

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Hormofona folículo estimulante (FSH )

Esta gonadotropina regula el desarrollo y crecimiento de los folículos y es sintetizada por la hipófisis anterior (Zarco y Boeta.,1995). La burra presenta una secreción menor de FSH durante el estro y se eleva durante el diestro, presentando 2 picos significativos, uno en el día 3 y el otro en el día 9 post ovulación. (Vandeplassch et al., 1981). Otros estudios reportan hasta tres picos de FSH por ciclo en el periodo otoñal, (Ginther., 1992; Li et al.,2021).

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Hormona luteinizante (LH)

Esta gonadotropina de naturaleza glicoprotéica es producida por el lóbulo anterior de la hipófisis. Su función es controlar la maduración de los folículos, la ovulación, y la formación del cuerpo lúteo. (Zarco y Boeta., 1995).

En la burra la LH se eleva durante el estro 1 o 2 antes de la desviación, alcanzando su máximo valor un día después de la ovulación y manteniéndose basal el resto del ciclo (Li et al.,2021). La elevación preovulatoria de LH en la burra tiene un perfil más gradual y prolongado, con concentraciones máximas más bajas (3-7 ng/ml) que en ponies y yeguas (>30 ng/ml). (Vandeplassche et al., 1981; Mckinon y Voss., 1993).

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Estradiol (E2)

Los estrógenos presentes de forma natural en cualquier especie son: estriol, 17B-estradiol y estrona. El folículo preovulatorio es el encargado de su síntesis a partir de la producción de andrógenos en las células de la teca interna, aromatizándose posteriormente en las células de la granulosa. El 17B-estradiol es el estrógeno natural más importante; es el responsable de la maduración folicular final, estimula los pulsos de secreción de la LH, induce la receptividad sexual, la búsqueda activa del macho, prepara a los órganos genitales para la cópula y para el transporte exitoso de los espermatozoides, genera cambios como la apertura del cérvix y el incremento de las contracciones uterinas, potencializando los efectos de la oxitocina y la PGF2α. (Zarco y Boeta1995; Hafez., 2000.).

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En burras el 17b-estradiol aumenta de 10 pg/ml durante el inicio del estro 1 a 3 días  antes de la ovulación, presentando un pico de 40 a 60 pg/ml (Henry et al., 1987; Contri et al.,2014).

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Factor de crecimiento insulina tipo(IGF-1)

En burras, las concentraciones plasmáticas de IGF-1 aumentan lentamente desde el comienzo de la desviación folicular, alcanzando un pico alrededor de 2 días antes de la ovulación, por lo tanto, se ha considerado que el IGF-1 libre es un factor clave para iniciar la desviación y la maduración folicular al igual que ocurre en yeguas. (Li et al.,2021).

 

Progesterona (P4)

Se sintetiza en el cuerpo lúteo, y en la placenta durante la gestación. Esta hormona provoca una retroalimentación negativa sobre la secreción de GnRH, de tal manera que inhibe la secreción pulsátil de LH, lo que evita el desarrollo final del folículo preovulatorio y la ovulación. Al mismo tiempo inhibe el comportamiento sexual, provoca el cierre del cérvix, reduce las contracciones uterinas y promueve un ambiente uterino adecuado en caso de que ocurra la gestación. (Hafez, 2000; Caravaca et al., 2003).

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Las concentraciones de progesterona en suero dependen de la cantidad de tejido esteroidogénico, flujo sanguíneo, y la capacidad de las células para sintetizar progesterona, las cuales aumentan durante el desarrollo lúteo. (Niswender et al.,2000)

Las concentraciones de progesterona en la burra comienzan a aumentar un día después de la ovulación, alcanzando una meseta entre el día 4 al 14 post ovulación, con concentraciones que van de los 13 hasta los 45 ng/ml. Durante la luteólisis los niveles de progesterona disminuyen a menos de 2 ng/ml. Días antes de la ovulación se presenta un aumento en las concentraciones de progesterona, que alcanza 2.2 y 3.8 ng/ml. (Diaz et al., 2017).

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Ultrasonograficamente se ha observado una correlación positiva del color Doppler con el ascenso gradual de la progesterona después de la ovulación y descenso posterior a la luteólisis funcional (Miró et al.,2015), sin ser posible deducir el nivel absoluto de progesterona usando solo esta técnica. (Bollwein et al.,2002). (Grafico 1).

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Es importante resaltar que, en burras, las concentraciones de progesterona no se reducen tan drásticamente después de la luteólisis (2 ng / ml), en el estudio de Miro et al., 2015 esto estuvo correlacionado con el flujo sanguíneo, lo que indica que hay un efecto luteolítico más lento en la burra a diferencia de lo que ocurre en yeguas y vacas.

 

Prostaglandina (PGF2 a)

Las prostaglandinas son hormonas derivadas de los ácidos grasos, estas afectan y actúan sobre diferentes sistemas del organismo entre los que se encuentra el aparato reproductor y son de particular interés, debido a la participación de la en la regresión del cuerpo lúteo (CL) en muchas especies. (McCracken.,1999; Pate.,1994) y aunque PGF2α puede iniciar la luteólisis funcional, mecanismos adicionales parecen ser necesarios para la luteólisis completa. En el caso específico de burras, la luteólisis da inició el día 14,5 ± 0,2 y se completa aproximadamente en el día 17,7 ± 0,3, reduciendo en este periodo las concentraciones de progesterona, sin embargo, no hay diferencia en cuanto a longitud entre ciclos cortos, medios o largos. (Diaz et al., 2017).

 

Aunque el estudio de las prostaglandinas secretadas de forma endógena no está establecido en burras, existen diversos estudios donde se han administrado prostaglandinas de manera exógena para la manipulación del ciclo estral. En un estudio, Panzani et al., en el 2018, aplicó en burras PGF2α, en los días 3 y 6 pos-ovulación, lo cual redujo el intervalo entre ovulaciones y la P4 descendió por debajo de 1 ng/ml a los 2 días después del tratamiento.

Conclusión

En conclusión, la burras es una especie poliéstrica, no estacional, cuya vida reproductiva comienza entre los 8 y 24 meses de edad, en cuanto al ciclo estral, muestran diferencias evidentes con respecto a las yeguas tanto en el comportamiento sexual, como en las estructuras ováricas detectables a la palpación y ultrasonografía; así mismo, la dinámica folicular y hormonas del ciclo estral en  las burras presentan un patrón muy similar al de la yegua, mostrando cierta variabilidad en cantidad, longitud y momento de secreción de cada una de las hormonas evaluadas en los diferentes estudios. Aun falta describir a detalle el ciclo estral de la burra por lo tanto es importante seguir investigando para dilucidar y comprender todos los aspectos endocrinos y fisiológicos que son esenciales para la reproducción de esta especie.

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